1962년 5월 1일부터 1978년 11월 29일까지 존재했던 아이누 공화국의 공기업이었다. 1962년 정부의 시베리아 현대화 정책으로 발족되었다. 그러나 1969년 적자부터 1978년 해산 직전까지 흑자를 보지 못하여 경영난에 시달렸다. 또 노사관계의 악화로 파업이 점점 더 잦아졌고, 철도성의 재정은 인플레이션까지 더해진데다 해외귀환자들의 고용 등으로 인하여 극도로 악화되었고, 결국 1977년 10월 26일에는 정부에 경영 안정과 사업 계승 및 운영을 위한 새 철도 회사의 공기업의 설치를 요구하여 사실상 철도성의 국유화가 확정되었다. 곧 11월 4일에는 〈아이누국유철도법〉이 국회를 통과했고, 1978년 11월 30일에는 공공기업체 아이누 국유철도가 발족하게 되어 철도성은 최후를 맞이하였다.